Les effecteurs des champignons pathogènes, des moyens d’attaque sans cesse renouvelés

Les champignons sont à l’origine de maladies des cultures extrêmement destructrices et difficiles à contrôler du fait de leur capacité à contourner habilement les méthodes de lutte. Des chercheurs de l’unité de recherche BGPI (Biologie et Génétique des Interactions Plantes-Parasites) du centre Inra Montpellier ont développé un modèle d’évolution de l’arsenal d’attaque de ces nuisibles en analysant la structure tridimensionnelle d’effecteurs, des protéines qui agissent comme facteurs de virulence. Ces résultats(1) apportent des renseignements importants sur le pouvoir pathogène des champignons.

Riziculture en Camargue.. © Inra, SLAGMULDER Christian
Mis à jour le 21/07/2016
Publié le 21/07/2016

Les maladies fongiques, une menace pour l’agriculture et la sécurité alimentaire

Les champignons pathogènes représentent une des menaces les plus importantes pour les récoltes. Les stratégies de lutte sont souvent inefficaces, ces organismes surmontant facilement les résistances naturelles des plantes ou devenant insensibles aux fongicides. L’un d’entre eux, le champignon Magnaporthe oryzae, est à l’origine de la maladie de la pyriculariose du riz, considérée à l’heure actuelle comme l’une des plus grandes menaces phytopathogènes (Dean et al., 2012(2)). En effet, toutes les parties aériennes de la plante sont attaquées et finissent par se nécroser. Les pertes de rendement induites peuvent conduire à la destruction complète de la récolte. Les pertes occasionnées par ce champignon sur le riz, principale source alimentaire pour la population mondiale, pourraient nourrir chaque année quelque 60 millions de personnes (Skamnioti and Gurr, 2009(3)).

La compréhension des mécanismes de pathogénie de M. oryzae et de leur évolution pourrait permettre la mise au point de moyens de lutte plus performants et plus durables. L’équipe Icap (Interactions Céréales Agents Pathogènes) de l’unité de recherche Inra BGPI a mis en lumière des éléments du fonctionnement de l’évolution de l’arsenal d’attaque de ce champignon.

La structure des effecteurs révèle le secret de leurs origines

Lors de l’infection, les agents pathogènes doivent prendre contrôle de leur hôte. Ils atténuent la réponse immunitaire et modifient la physiologie et le métabolisme de l’hôte afin d’échapper à ses défenses et profiter de ses ressources. Pour cela, les champignons sécrètent une multitude de protéines aux fonctions diverses qui ciblent un grand nombre de processus biologiques de l’organisme infecté. Ces facteurs clés de la virulence du pathogène sont appelés effecteurs.

Or les plantes possèdent des récepteurs immunitaires qui reconnaissent les effecteurs et initient des réactions de défense pour neutraliser l’agent pathogène. Les agents pathogènes sont ainsi trahis par leurs propres armes. A l’origine facteur de virulence, l’effecteur devient un facteur d’avirulence (Avr) puisqu’il compromet le développement de la maladie. Ce double rôle conduit à une forte pression de sélection et favorise la création d’un arsenal d’effecteurs pour bien attaquer l’hôte, mais aussi leur diversification ou leur perte dès lors qu’ils sont reconnus par la plante.

Les champignons pathogènes possèdent ainsi des répertoires de plusieurs centaines d’effecteurs extrêmement divers qui ne montrent pas ou peu de similarité entre eux. Les chercheurs de l’Inra ont ainsi posé la question suivante : comment une telle diversité a-t-elle été créée et comment est-elle maintenue ?

La résolution des configurations tridimensionnelles de deux effecteurs (AVR-Pia et AVR1-CO39) du champignon ascomycète M. oryzae, l’agent causal de la pyriculariose, apporte des éléments de réponse à cette énigme. Bien que leurs séquences d’acides aminés soient complètement différentes, ces deux effecteurs mais aussi plusieurs autres effecteurs de M. oryzae et d’autres champignons, présentent une structure tridimensionnelle similaire. A partir de ces résultats, la famille d’effecteurs fongiques MAX (Magnaporthe Avrs and ToxB like) a été définie. Elle semble particulièrement importante chez M. oryzae puisqu’elle représenterait 5 à 10 % de son répertoire d’effecteurs, dont 50 % des effecteurs Avr connus.

Vers un nouveau paradigme pour la diversité des effecteurs

Le squelette commun d’un grand nombre d’effecteurs de la famille MAX suggère une origine commune. Un effecteur très ancien et présent chez de nombreux champignons phytopathogènes a été multiplié dans le génome. Les copies ont subi des modifications de leur séquence protéique pour s’adapter aux nouvelles fonctions requises. Elles constituent le répertoire actuel des effecteurs MAX. L’ossature de ces effecteurs n’a pourtant pas ou peu changé : elle convient à certaines de leurs fonctions telles qu’une structure rigide et stable. Les fonctions de virulence et l’interaction de l’effecteur avec ses cibles chez l’hôte sont portées par les acides aminés de surface qui habillent l’ossature. Ils ont été modifiés afin de doter les champignons de moyens offensifs sans cesse renouvelés.

Ce processus évolutif pourrait constituer un nouveau paradigme expliquant la diversification importante et rapide des effecteurs fongiques. La majorité du très grand nombre d’effecteurs d’ascomycètes appartiendrait à un ensemble restreint de familles définies par leur structure et dont les membres ont un ancêtre commun.

Références

1 - de Guillen K, Ortiz-Vallejo D, Gracy J, Fournier E, Kroj T, Padilla A (2015) Structure Analysis Uncovers a Highly Diverse but Structurally Conserved Effector Family in Phytopathogenic Fungi. PLoS Pathog 11(10): e1005228. doi: 10.1371/journal. ppat.1005228

2 - Dean R, Kan JANALVAN, Pretorius ZA, Hammond-kosack KIME, Pietro ADI, Spanu PD, et al. (2012). The Top 10 fungal pathogens in molecular plant pathology. 13: 414–430.

3 - Skamnioti, P. and Gurr, S.J. (2009). Against the grain: safeguarding rice from rice blast disease. Trends Biotechnol. 27: 14150.